Abstract

Declarație de semnificație Un cost major al vieții în grup este creșterea susceptibilității la paraziți, totuși nu toate animalele vii din grup sunt afectate de acest lucru în același mod. O mai bună înțelegere a modului în care comportamentul social este asociat cu povara paraziților poate ajuta la o mai bună înțelegere a evoluției vieții de grup. Acest studiu încearcă să investigheze asocierile dintre rangul de dominație, relațiile de afiliere, precum și dimensiunea grupurilor și excreția parazitului gastro-intestinal într-un grup de corbi captivi. Indivizii cu rang inferior au excretat mai multe probe care conțin oocisti de paraziți comparativ cu indivizii cu rang mai înalt, confirmând o asociere între relațiile sociale din cadrul grupurilor (de exemplu rangul de dominanță) și modelele de excreție a paraziților.

sociali

Introducere

Creșterea sarcinii parazitare este considerată un cost major al vieții în grup (Alexander 1974). Inițial, dimensiunea grupului a fost presupusă a fi asociată pozitiv cu riscul de infecție cu paraziți (Cote și Poulin 1995; Loehle 1995), în timp ce cercetările recente sugerează posibilitatea ca dimensiunea grupului să fie un predictor slab al riscului de infecție cu paraziți (Rifkin et al. 2012) sau asociat negativ cu intensitățile parazitului (Patterson și Ruckstuhl 2013). În schimb, comportamentul animalelor în grupurile sociale, de exemplu, frecvența interacțiunilor sociale și conexiunea afectează ratele de infecție în rândul membrilor grupului (Rimbach și colab. 2015; Balasubramaniam și colab. 2019; Habig și colab. 2019). Alături de interacțiunile sociale (Duboscq și colab. 2016; Romano și colab. 2016; VanderWaal și colab. 2016), procesele fiziologice care permit replicarea crescută a paraziților sau supraviețuirea în gazdă pot afecta în mod semnificativ susceptibilitatea unui individ la paraziți. De exemplu, comportamentul social poate afecta în mod semnificativ răspunsul la stres fiziologic al unui individ (Wascher și colab. 2009; Wittig și colab. 2015), care pot afecta sistemul imunitar și pot face indivizii mai sensibili la infecțiile cu paraziți (Apanius 1998; Akinyi și colab. 2019 ).). În caz contrar, infecțiile parazitare afectează capacitatea unui individ de a se implica în comportament social (Sheridan și colab. 1994; von Holst 1998; Hanley și Stamps 2002; DeVries și colab. 2003; Klein 2003; Lopes și colab. 2016). Efectele comportamentale asupra fiziologiei și sistemului imunitar ale unui individ variază de la un termen relativ scurt, ca în efectul asupra susceptibilității bolii (McEwen și colab. 1997), pe termen lung, ca și în efectele asupra rezultatului reproductiv (Buchholz 1995; Marzal și colab. 2005; Hillegass și colab. 2010) și au efecte grave asupra longevității gazdei (Rousset și colab. 1996; Archie și colab. 2014).

Mediul social poate facilita sau inhiba susceptibilitatea și expunerea la parazitism. Efectele adverse ale mediului social asupra sănătății și susceptibilității la paraziți pot fi cauzate, de exemplu, de concurența crescută și comportamentul agresiv (Azpiroz și colab. 2003; Hawley și colab. 2006; Chester și colab. 2010). La suricate, primirea, dar nu inițierea de interacțiuni agresive a fost corelată pozitiv cu susceptibilitatea crescută a infecției cu tuberculoză (Drewe 2010). Statutul social afectează, de asemenea, riscul unei persoane de a fi infectat cu paraziți. O meta-analiză recentă arată că indivizii dominanți suferă un risc mai mare de a fi infectați în comparație cu indivizii subordonați, iar acest efect este mediat de sistemul social (ierarhii liniare versus egalitare) și de efortul de împerechere (Habig et al. 2018). La babuini (Papio cynocephalus), bărbații cu rang înalt au fost mai puțin predispuși să se îmbolnăvească și se recuperează mai repede decât bărbații cu rang scăzut (Archie și colab. 2012).

Interacțiunile sociale afiliative prezintă un risc de boală crescută și de transmitere a paraziților. În macacii rhesus, Macaca mulatta, transmiterea mediată prin alo-îngrijire a Escherichia coli și a persoanelor centrale din rețeaua socială ar putea fi considerate „super-răspânditori” (Balasubramaniam et al. 2019). La veverițele solene din Cape, Xerus inauris, duratele crescute de al-îngrijire au fost asociate cu un număr mai mic de ectoparaziți (Hillegass și colab. 2008). Comportamentele de afiliere afectează și procesele fiziologice care ar putea afecta sistemul imunitar, de exemplu, au un efect de reducere a stresului (Sachser și colab. 1998; Frigerio și colab. 2003; Stöwe și colab. 2008; Young și colab. 2014; Müller-Klein et al. 2019) și ar putea afecta pozitiv sistemul imunitar al unei persoane. Într-o populație captivă de corbi care se reproduc în mod cooperativ, indivizii cu relații de afiliere puternice au excretat mai puține eșantioane care conțin oociste coccide (Wascher și colab. 2019).

În studiul de față, investighez asocierea dintre aspectele mediului social al reproducției necooperante de corbi captivi (puterea relațiilor de afiliere, ierarhia dominanței și structura grupului) și numărul de ouă fecale. Numărul de ouă fecale oferă o estimare sigură a ratelor de infecție cu paraziți (Seivwright și colab. 2004; Daș și colab. 2011). Mai mult, compar rezultatele acestui studiu cu datele publicate anterior în Wascher și colab. (2019). Mă aștept ca un mediu social pozitiv, cum ar fi angajarea în relații de afiliere puternice, să reducă excreția de ouă de paraziți și oochisti. În studiul anterior, poziția individuală în ierarhia dominanței nu a fost corelată cu tiparele de excreție a ouălor și a ovocistelor. În prezentul studiu, mă aștept să confirm aceste rezultate. În cele din urmă, investighez asocierea dintre dimensiunea grupului (adică perechi sau triouri versus turme de opt sau nouă persoane) și excreția produselor parazitare. Se poate aștepta ca transmiterea paraziților să fie facilitată de o creștere a dimensiunii grupului, totuși, în conformitate cu Wascher și colab. (2019), mă aștept să găsesc o asociere negativă între dimensiunea grupului și numărul de ouă de paraziți și oocisti excretați de indivizi.

Metode

Studiază subiectele și declarația de etică

Lista tuturor indivizilor focali și informații despre populație, sex (F = femeie, M = bărbat), vârstă (anul ecloziunii; dacă nu se cunoaște, indivizii sunt clasificați ca adulți), grup (compoziția grupului: familie, turmă, pereche, trio ), faze de preluare a datelor în timpul cărora individul a fost înregistrat (G08: martie-mai, noiembrie-decembrie 2008; G09: septembrie-decembrie 2009; G10: ianuarie-iunie 2010; G12: ianuarie-iulie 2012; G15: mai-iulie 2015), numărul de excremente și observații focale comportamentale colectate, indicele de socialitate compozit maxim (CSI) și Elo-rating.

Date comportamentale

Am efectuat un total de 899 observații focale individuale. Fiecare observație a durat cinci minute și am înregistrat toate comportamentele care apar. Pentru acest studiu, m-am concentrat asupra frecvențelor comportamentului agonist (amenințare, fugă și luptă) și a comportamentelor afiliate (allopreen și contact sit). Am înregistrat identitatea, rolul (inițiator/receptor) al indivizilor care interacționează și rezultatul interacțiunii agoniste (câștigător/învins), cu persoana care pierde o interacțiune agonistică definită ca individul care s-a retras.

Indicele de socialitate compus

Pentru fiecare fază de colectare a datelor, am calculat un indice de socialitate compozit (CSI) pentru fiecare diadă de corb într-un grup conform Silk și colab. (2010). Am inclus două comportamente afiliate, și anume ședința de contact și allopreening, pentru a calcula CSI. Cu cât CSI-ul unei diade este mai mare, în comparație cu frecvența interacțiunilor afiliate observate în cadrul aceleiași diade, cu atât este mai puternică legătura afiliativă dintre cei doi indivizi din acea diadă. Pentru analiza statistică, am folosit CSI maxim între toate diadele pentru fiecare individ, care reflecta cea mai puternică relație de afiliere a acestora în cadrul grupului. În scopuri descriptive, am clasificat diadele drept „legate” atunci când au afișat un CSI mai mare decât media întregului eșantion și rate mai mici de agresivitate decât media întregului grup.

Elo-rating

Am calculat nivelurile relative de succes ale indivizilor în întâlniri agoniste ca o evaluare Elo în pachetul R „aniDom” (versiunea 0.1.4; Sánchez-Tójar și colab. 2018). Elo-ratingul permite urmărirea modificărilor dinamice de rang în diferitele faze ale colectării datelor. Fiecare persoană a fost evaluată pe baza rezultatului fiecărei interacțiuni discrete (câștigător/învins) și a probabilității (prezise) de a se produce acel rezultat (Neumann și colab. 2011).

Examen parazitologic

Am folosit un microscop compus cu amplificare de 100 și 400 de ori pentru examinarea parazitului pentru a identifica oocistele coccidiene, mai multe specii de nematode (Capillaria sp., Ascarida sp., Syngamus sp. Și Heterakis sp., Trichostrongylus tenius) și cestode la o variabilă grad Tabelul 2. Am folosit prezența versus absența ouălor de paraziți și a ovocisturilor pentru o analiză ulterioară, care a permis o comparație directă între cele două metode aplicate de examinare a excrementelor (flotație versus McMaster). Deoarece doar nouă probe conțineau cestode, nu am efectuat nicio analiză statistică suplimentară asupra acestui grup de paraziți.

Numărul de probe care conțin și nu conțin produse parazitare diferite.

Analiza datelor

Rezultate

Relații sociale

Am observat 30 de diade legate (din 213 de diade în total), dintre care 19 erau diade bărbați-femei (cinci între indivizi înrudiți și 14 între indivizi fără legătură). Șase diade erau diade bărbați-bărbați (toate între indivizi fără legătură) și cinci diade femei-femei (toate între indivizi fără legătură). În medie (± SD), bărbații și femeile aveau 2.125 (± 1.642) și 1.625 (± 1.505) parteneri legați, respectiv. CSI mediu (± SD) între diadele legate a fost de 4,122 (± 2,612) pentru bărbat-femeie, 2,561 (± 1,154) pentru femeie-femeie și 3,911 (± 2,062) pentru legăturile bărbat-bărbat. Nici numărul de obligațiuni sociale, valoarea CSI sau Elo-rating nu au diferit între populația de corbi care se înmulțesc în cooperare și cea care nu reproduce în mod cooperativ (numărul de obligațiuni sociale: estimare ± SE = -0,085 ± 0,361, z = -0,355, P = 0,813; CSI: estimare ± SE = -0.582 ± 0.767, z = -0.758, P = 0.448; Elo-rating: estimare ± SE = 0.001 ± 0.001, z = 1.113, P = 0.265).

Apariția ovocistelor coccidiene și a ouălor nematode

243 de eșantioane de la 18 indivizi conțineau oociste coccidiene (43% față de 31% în populația spaniolă de corbi care se reproduc în mod cooperativ). Ciorile ținute în grupuri de opt sau nouă indivizi au excretat mai puține probe care conțin oociste coccidiene comparativ cu ciorile păstrate în perechi sau triouri (estimare ± SE = 0,986 ± 0,276, z = 3,564, P Vizualizați acest tabel:

  • Vizualizați în linie
  • Vizualizați fereastra pop-up
  • Descărcați PowerPoint

Rezultatele modelului liniar mixt generalizat care investighează factorii care afectează tiparele de oocist coccidian și excreția de ou de nematode. Modelele investighează efectele structurii grupului, numărul indivizilor înrudiți (Nr înrudit), puterea relațiilor de afiliere (CSI), ierarhia de sex și dominanță (Elo-rating) asupra prezenței sau absenței (a) oocistelor coccidiene și (b) nematodului ouă în eșantion. Valorile semnificative (p≤0,05) sunt evidențiate cu caractere aldine.

Procentul eșantioanelor care conțin oociste coccidiene în excremente de corb în raport cu structura grupului. Graficele de cutie arată mediana și intervalul interquartil de la 25 la 75 percentile.

Procentul de eșantioane care conțin oociste de coccide în excremente de corb în raport cu elo-ratingurile individuale.

Per total, 172 de eșantioane, colectate de la 14 indivizi conțin ouă de nematode (31% față de 9% în populația spaniolă de corbi care se reproduc în mod cooperativ). Niciunul dintre factorii investigați nu a afectat în mod semnificativ modelele de excreție ale ouălor de nematode (Tabelul 3b).

Discuţie

În acest studiu, indivizii dintr-o populație de corbi care nu se reproduc în mod cooperativ au excretat mai puține probe care conțin oociste coccidiene atunci când sunt ținute în grupuri mai mari (8 sau 9 indivizi) comparativ cu cei păstrați în grupuri mai mici (2 sau 3 indivizi). Mai mult, indivizii cu rang inferior au excretat mai multe probe care conțin oocisti paraziți, comparativ cu indivizii cu rang mai ridicat. O asociere similară între dimensiunile grupului și modelele de excreție a paraziților a fost găsită la o populație de corbi care cresc în mod cooperativ (Wascher și colab. 2019). Cu toate acestea, alte tipare din prezentul studiu de contrast nu au reprodus concluziile anterioare. Într-un grup de corbi care se reproduc în mod cooperant, proporția de probe care conțin oociste coccidiene a fost corelată negativ cu puterea relațiilor sociale afiliate, dar ierarhia dominanței nu a afectat modelele de excreție a paraziților (Wascher și colab. 2019).

Nu am găsit un efect al sexului asupra modelelor de excreție a paraziților. Diferențele de sarcină parazitară între sexe sunt în mare parte mediate de interacțiunile endocrine-imune (Zuk și McKean 1996; Klein 2004). De exemplu, se așteaptă ca nivelurile ridicate de testosteron să fie corelate pozitiv cu sarcina mare a paraziților (Hudman și colab. 2000; Decristophoris și colab. 2007). În legătură cu aceasta, bărbații sunt de obicei de așteptat să aibă niveluri mai ridicate de endoparaziți în comparație cu femelele. Cu toate acestea, acest model nu se aplică la toate speciile. Similar studiului prezent la corbi, o relație între sex și excreția parazitului lipsea, de exemplu, la lemurii cu fața roșie, Eulemur fulvus rufus (Clough și colab. 2010), lemurul șoarecelui maro, Microcebus rufus (Rafalinirina și colab. 2019) și patru specii de păsări cântătoare (Granthon și Williams 2017). Datele pentru prezentul studiu au fost colectate pe tot parcursul anului la păsările active care nu se reproduc din punct de vedere reproductiv, prin urmare nivelurile de steroizi sexuali sunt de așteptat să fie în general scăzute (Soma 2006; Hau și colab. 2008) și, prin urmare, ambele sexe ar fi putut fi în mod similar susceptibile la paraziți. infecție la populația studiată.

În studiul de față, s-a constatat că excreția ovocistelor coccidiene, dar nu și excreția ouălor nematode, este legată de factori sociali. Aceste rezultate le-au reprodus pe cele ale lui Wascher și colab. (2019) și pot fi legate de diferențele dintre aceste specii de paraziți în ciclul lor de viață. Oochisturile coccidiene au o perioadă prepatentă mai scurtă în comparație cu ouăle nematode (Edgar 1955; French și Zachary 1994). Acest lucru le-ar putea face mai sensibili la modificările pe termen scurt ale nivelurilor de stres și ale sistemului imunitar. Acest lucru este susținut de un studiu efectuat pe corbii carioși, care arată că oocistele coccidiene, dar nu ouăle de nematode, cresc în mod semnificativ în prima săptămână după un factor de stres major (Spreafico și colab. 2012) și în excreția de gâște graylag a oocistelor coccidiene, dar nu și ouăle de nematode, sunt semnificativ crescute în prima săptămână după izolarea socială (Ludwig et al. 2017).

În rezumat, mai multe excremente care conțin oociste coccidiene au fost excretate de către indivizi păstrați în perechi și trios comparativ cu grupuri de opt sau nouă persoane. Puterea relațiilor sociale afiliate nu s-a corelat cu excreția produselor parazitare; cu toate acestea, indivizii subordonați au eliminat mai multe eșantioane care conțin oociste de coccide comparativ cu indivizii dominanți. Rezultatele prezente ilustrează diferențele în sistemul social la corbii care duc, de asemenea, la diferite asocieri între mediul social și excreția produsului parazit.

Declarație de etică

Această lucrare a fost susținută de proiectul P21489-B17 Fonds zur Förderung Wissenschaftlicher Forschung Austria (FWF) către Kurt Kotrschal și CAFW, iar sprijinul permanent a fost oferit de „Verein der Förderer” și Herzog von Cumberland Stiftung. Autorul nu declară niciun conflict de interese. Toate procedurile au fost efectuate în conformitate cu liniile directoare ASAB/ABS pentru tratamentul animalelor în cercetarea comportamentală. Păstrarea acestor păsări captive a fost autorizată în baza unei licențe eliberate parcului Cumberland Wildlife Grünau (AT00009917).

Mulțumiri

Îi sunt foarte recunoscător lui Gaius de Smidt pentru feedback-ul detaliat asupra manuscrisului. Mulțumesc, de asemenea, doi arbitri anonimi pentru comentarii valoroase asupra manuscrisului.