Subiecte

Abstract

Introducere

Studierea comportamentului organismelor poate produce informații care depășesc disciplinele și este o prioritate urgentă, deoarece schimbarea globală impune noi presiuni asupra modelelor și proceselor ecologice 1,2,3,4,5. Pentru populațiile amenințate și pe cale de dispariție, caracterizarea comportamentului poate fi parte integrantă a rezultatelor conservării 3, totuși deosebit de dificilă pentru aceste populații. Raritatea unor astfel de populații le poate face paradoxal dificil de studiat 6. Mai mult, studiile comportamentale sunt vulnerabile la tendințele observatorului și tendința de a cuantifica comportamentele prin lentile subiective 7. În plus, pentru speciile care își petrec majoritatea timpului în habitate inaccesibile cercetătorilor, cuantificarea comportamentului poate fi deosebit de dificilă și confundată de timp (adică, doar comportamentele observate sunt cuantificate) 5 .

Multe populații de cetacee (balene, delfini și foceni) sunt pe cale de dispariție la nivel global 8. Până de curând a fost dificil să se obțină observații continue ale comportamentului subteran pentru a informa eforturile de conservare, deoarece aceste specii își petrec majoritatea vieții sub apă. Pentru cetaceele pe cale de dispariție care hrănesc în grupuri, indivizii trebuie să echilibreze câștigurile energetice ale consumului de pradă facilitat de grup cu costurile metabolice ale urmăririi prăzii la adâncime 9,10,11,12. Modurile în care aceste specii își structurează temporar activitățile de hrănire pentru a explica acest paradox sunt totuși slab înțelese, dar fundamentale pentru conservare.

Am studiat comportamentul de hrănire a unei populații de balene ucigașe pe cale de dispariție (Orcinus orca), care trăiește în Oceanul Pacific de Nord-Est și își petrece majoritatea timpului în apele interioare și de coastă de-a lungul coastei de vest a Americii de Nord, între centrul Californiei și sud-estul Alaska. Persoanele din populația balenă ucigașă rezidentă din sud (SRKW) își petrec viața în grupuri stabile, matriliniare și consumă somon, în principal chinook (Oncorhynchus tshawytscha) 13,14, care sunt partajate în mod obișnuit cu membrii grupului 15. Somonul chinook, cea mai mare specie de somon, oferă o revenire semnificativă a energiei, dar având în vedere că acestea apar mai adânc decât alte specii de somon, până la câteva sute de metri 16,17, SRKW trebuie să investească energie semnificativă în formele de reținere a respirației și costurile de locomoție asociate fluking și drag 11,12, pentru a urmări aceste beneficii calorice mai mari. Provocarea de a achiziționa suficient somon Chinook pentru a satisface cerințele calorice este agravată de faptul că multe populații de somon Chinook originare de pe coasta de vest a Statelor Unite și Columbia Britanică sunt amenințate sau pe cale de dispariție 18 .

Am folosit etichete biologice multisenzor pentru a caracteriza comportamentul subteran al SRKW. Mai exact, etichetele au fost atașate de ventuză balenelor ucigașe și au înregistrat adâncimea, mișcarea și sunetul, oferind posibilitatea de a colecta un flux continuu de date pe măsură ce subiecții călătoreau sub suprafață. Pentru a minimiza efectul prejudecății subiective a observatorului asupra categorizării comportamentale, am folosit modele ascunse Markov pentru a caracteriza sistematic stările comportamentale latente pe baza a patru mișcări și a două variabile acustice calculate din datele înregistrate pe etichete. Această abordare a permis cuantificarea stărilor comportamentale pe baza similitudinilor identificate printr-un proces latent Markov, mai degrabă decât să se bazeze pe atribuirea subiectivă de către cercetători. Apoi am folosit aceste alocări ale stării comportamentale pentru a testa ipotezele că (a) SRKW se angajează în activități comportamentale distincte caracterizate prin diferențe în mișcarea subterană și comportamentul acustic, (b) Comportamentul de foraj SRKW apare în perioade, cu perioade distincte de căutare și captare urmate prin odihnă și (c) probabilitățile de tranziție între stările comportamentale diferă în funcție de sex.

Cunoașterea comportamentului unei specii, modelarea temporală a bugetelor de activitate și dacă tiparele comportamentale diferă în funcție de sex sunt valoroase pentru a ghida conservarea eficientă 5.23. Populația SRKW a fost listată ca pe cale de dispariție în Statele Unite 24 și ca specie în pericol în Canada 25. Deși această populație a fost mică (26,27. Una dintre principalele amenințări la adresa persistenței populației este disponibilitatea și accesibilitatea prăzii 14,27,28. Prin urmare, o mai bună înțelegere a tiparelor temporale de comportament și dacă activitățile legate de hrănire, inclusiv căutarea superficială și urmărirea prăzilor adânci diferă în funcție de sex, va permite proiectarea unor măsuri eficiente de conservare a SRKW care promovează oportunitățile de hrănire.

Rezultate

Rezumatul implementărilor

Am analizat un total de 41,8 h din toate cele 13 implementări (2010 = 9,3 h, n = 3; 2012 = 15,3 h, n = 6; 2014 = 17,2 h, n = 4) (Tabelul 1). Timpul mediu analizat pe desfășurare a fost de 3,2 h (interval = 0,6-6,9 h). Am analizat 3728 de scufundări din aceste implementări. Femelele (f) și masculii (m) au realizat un total de 1324 și respectiv 2404 scufundări (2010: 253 (f), 517 (m); 2012: 429 (f), 912 (m); 2014: 642 (f), 975 (m)). Numărul de scufundări analizate pe fiecare desfășurare a variat de la 37 la 583 (Tabelul 1).

Clasificări de stat ale comportamentului de scufundare

Unitatea de analiză a fost o scufundare, definită ca orice plecare și revenire la suprafață. Cel mai bun model a identificat cinci stări comportamentale subiacente la balenele ucigașe din rezidentul sudic (fig. 1, figurile suplimentare S1 și S2). Aceste stări au fost caracterizate prin: (1) scufundări adânci cu apariție frecventă de zumzet, apariție aproape omniprezentă a clicurilor și valori mari ale vârfului de jerk, a rulării și a varianței de direcție, (2) scufundări superficiale fără bâzâit, clic neobișnuit și valori mici ale vârfului de jerk, variantei de rulare și de direcție, (3) scufundări superficiale până la intermediare fără bâzâit, unele clicuri și valori mici până la moderate ale vârfului de jerk, de rotație și varianței de direcție, (4) scufundări superficiale cu practic fără bâzâit, clic abundent, valori mici ale vârfului de jerk și varianță a titlului și valori mici-moderate de rulare și (5) scufundări puțin adânci, fără bâzâit, clicuri rare și valori mici ale vârfului de jerk, varianta de rulare și titlu (Tabelul 2, Fig. 2). A existat un efect semnificativ al stării asupra duratei scufundării (model mixt liniar: F4, 3718 = 761,2, p figura 1

dezvăluie

Modelarea ascunsă a lui Markov a dezvăluit cinci stări comportamentale distincte pentru toți indivizii. Scufundările (n = 3728) sunt reprezentate grafic pentru toate implementările (starea 1 = violet, starea 2 = roșu, starea 3 = portocaliu, starea 4 = verde, starea 5 = albastru).

Distribuții adaptate de stat a celui mai bun model în funcție de sex.

Diferențe în durata scufundării după stare și sex Căsuțele indică valorile medii minime pătrate pentru femele (negru) și masculi (gri), mustățile indică încredere. Semnificația, determinată de un test HSD Tukey în toate statele și sexele, este indicată de litere nepartajate deasupra barelor.

Probabilități de tranziție

Atât pentru femei, cât și pentru bărbați, cele mai mari probabilități de tranziție observate au fost pentru persistența stării la scufundarea ulterioară, indicând faptul că comportamentul a fost grupat temporar, așa cum era de așteptat (Fig. 4, 5, Fig. S1 suplimentar). Femelele și bărbații au persistat cel mai probabil în stările 2, 4 și 5 (diferite tipuri de comportament superficial). Persistența în starea 1 (scufundări profunde) nu a apărut niciodată la femele și a fost rară la bărbați. Pentru starea 3 (scufundări superficiale-intermediare), persistența a fost rezultatul cel mai probabil la bărbați, dar nu la femei (Fig. 5).

Profilul scufundării unei desfășurări pe o balenă ucigașă masculină, indicând alocarea stării comportamentale în timp. Starea 1 = mov, starea 2 = roșu, starea 3 = portocaliu, starea 4 = verde, starea 5 = albastru. Scufundările gri indică intervalul omis de 5 minute la începutul fiecărei implementări.

Probabilități de tranziție între stări pentru femei și bărbați. Culoarea liniei indică starea de origine, iar grosimea liniei variază pozitiv cu probabilitatea, care este indicată adiacent liniei corespunzătoare.

Pentru femei și bărbați, trecerea la starea 1 a fost rară, în timp ce trecerea la starea 2 a fost obișnuită din stările 1 și 3. Pentru femei, trecerea la starea 3 a fost moderat probabil din stările 1 și 2, mai puțin frecvente din starea 4 și rare din starea 5. În schimb, după persistența în starea 3, bărbații au fost la fel de susceptibili să treacă la starea 3 din orice alt stat. Bărbații au fost mai predispuși decât femeile să treacă la starea 4 din orice stat, cu excepția stării 1, sugerând că bărbații s-au întors adesea în starea 4 pe parcursul unei desfășurări. Atât pentru bărbați, cât și pentru femei, tranzițiile în starea 5 din stările 1, 2 sau 4 au fost rare și rare din starea 3 (Fig. 5).

Alocări de stat

Modelul logistic multinomial a susținut existența diferențelor între femei și bărbați în frecvența diferitelor stări comportamentale (Tabelul 3, Tabelul suplimentar S1, Fig. 6A). Raportul de probabilități logaritmice pozitive (cu starea 1 ca linie de bază de referință) a indicat că ambele sexe aveau mai multe șanse să apară în stările 2-4 decât în ​​starea 1. Mai mult, raportul probabilităților de log a diferit între sexe pentru toate statele, cu excepția stării 5, susținând ipoteza diferențelor de sex în alocarea de stat și a fost cel mai diferit între sexe pentru starea 2, indicând că femeile au fost mult mai probabil să apară în starea 2 (respirație) vs. starea 1 (urmărirea prăzii profunde) decât erau masculii.

Rezumate ale alocării stării comportamentale pentru toate implementările. (A) Boxplots de apariție proporțională a scufundărilor după stat, pe desfășurare, pentru femele (albastru deschis) și masculi (albastru închis). Barele orizontale indică medianele, marginile cutiei sunt intervale interquartile, mustățile indică valorile minime și maxime, iar valorile abrupte sunt reprezentate grafic. (B) Proporția timpului petrecut pe stat, pe desfășurare, în funcție de sex. Starea 1 = mov, starea 2 = roșu, starea 3 = portocaliu, starea 4 = verde, starea 5 = albastru.

Am găsit o diferență semnificativă între bărbați și femei în proporția de timp pe stare (χ 2 = 7883,1, df = 4, p

Discuţie

Am folosit un proces Markov latent pentru a identifica cinci stări comportamentale distincte din punct de vedere temporal, demonstrând complexitatea comportamentului subteran al balenelor ucigașe din rezidentul sudic. Din secvența de stare cea mai probabilă, am calculat probabilitatea persistenței stării și a schimbării stării, relevând că comportamentul apare în perioade de atac. Arătăm că femeile și bărbații diferă în ceea ce privește probabilitățile de tranziție între state și în frecvența și timpul cumulat în aceste stări.

Starea 1 a fost caracterizată prin scufundări profunde, buzz comun și apariție de clic aproape omniprezentă și valori mari ale vârfului de jerk, al rulării și al varianței de direcție. În plus, scufundările de stat 1 au avut cea mai mare durată. În concordanță cu rezultatele anterioare 19, starea 1 este probabil asociată cu urmărirea atentă și încercările de captură a prăzii salmonide, prin care prada este urmărită la adâncimi de obicei mai mari de 30 m, producând o mișcare substanțială din cauza accelerării și decelerării bruște, precum și a modificărilor musculaturii în regiunea capului la interceptarea prăzii 29,30,31,32,33. În plus, starea 1 este asociată cu valori mari de rulare și cu varianță mare a titlului datorită schimbărilor repetate de direcție 34 în timp ce se închide la pradă. În mod similar, scufundările în urmărirea prăzilor de către balenele ucigașe rezidente din nord, o populație parțial simpatrică cu o dietă similară 13, tind să fie mai profunde, mai lungi, să includă un unghi mare de rulare, sunt mai sinuoase și includ viteze de înot mai mari decât scufundările fără urmărire 35 .

Starea 4 a fost caracterizată prin scufundări similare în profunzime și cinematică cu stările 2 și 5, dar deosebit de diferită a fost apariția aproape omniprezentă a clicurilor. Scufundările în această stare au fost de asemenea scurte, similare cu cele din stările 2 și 5. Starea 4 este probabil o stare de căutare a prăzii în primul rând, în concordanță cu comportamentul acustic care precede capturarea prăzii în multe alte balene dințate prin care un individ produce clicuri de ecolocare care scanează o zonă pentru posibile ținte înainte de inițierea unei încercări de captură de ex 29,30,36,37,38,39,40. În plus, tendința ca aceste scufundări să apară în lupte susține în continuare interpretarea că aceasta este în primul rând o stare de căutare a prăzilor. Absența zvonurilor de la aproape toate scufundările în această stare indică faptul că este puțin probabil ca aceste scufundări să includă încercări de capturare. Este important de reținut, totuși, căutarea prăzii nu exclude apariția altor comportamente asociate suprafeței care pot apărea simultan, cum ar fi călătoria sau socializarea.

Metode

Colectare de date

Am implementat etichete biologice multi-senzor („Dtags”) 68 pe SRKW în Marea Salish în septembrie 2010 și 2014 (versiunea 2) și septembrie 2012 (versiunea 3). Etichetele au fost echipate cu hidrofoane stereo, accelerometre triaxiale, magnetometre triaxiale și senzori de presiune și temperatură și au înregistrat un comportament acustic și de mișcare subteran. Etichete audio eșantionate la 192 kHz și adâncime, mișcare și temperatură la 50 Hz (versiunea 2) sau eșantioane audio la 240 kHz și adâncime, mișcare și temperatură la 200 Hz (eșantionat la 50 Hz în timpul procesării; versiunea 3). Etichetele stocate de date în memoria flash de la bord, conțineau o baliză VHF pentru a permite recuperarea etichetelor și erau programate să fie lansate înainte de apusul local, dacă nu ar fi căzut deja în mod natural. Marcarea a fost efectuată în baza permiselor federale de cercetare din S.U.A. (NMFS nr. 781–1824/16163) și în Canada (DFO SARA/Marine Mammal License No. MML 2010-01/SARA-106B) și aprobat de Comitetul instituțional de îngrijire și utilizare a animalelor al Centrului de Științe al Pescuitului din Nord-Vest.

Douăzeci și trei de etichete au fost atașate cu ventuză la partea dorsală a 21 de balene ucigașe, folosind un stâlp de fibră de carbon de 7 m, ținut de un marcator care stătea pe amvonul de prova al unui vas de cercetare gonflabil cu carcasă rigidă de 6,7 m. Reacțiile animalelor la marcare au constat în primul rând din modificări comportamentale ușoare până la moderate și au inclus scuturări sau scufundări până la câteva minute, dar au reluat comportamentul anterior în termen de cinci minute de la marcare. Animalele au fost etichetate oportunist, asigurând în același timp o reprezentare echilibrată între sexe. Toate animalele aveau> 1 an. Niciun animal nu a fost etichetat de mai multe ori în același an, dar două animale au fost etichetate de două ori în ani diferiți. Urmările focale ale animalului marcat au fost efectuate pe perioada în care eticheta a rămas pe animal, descrisă în altă parte 19.69. Aceste elemente focale au permis identificarea modificărilor în orientarea etichetelor pentru a fi utilizate în calibrarea datelor și pentru a facilita regăsirea etichetelor. Toate etichetele au fost atașate numai în timpul zilei.

Procesarea datelor

analize statistice

Am folosit modele multivariate ascunse Markov (HMM) pentru a caracteriza comportamentul subteran 71. Acest cadru a fost stabilit anterior pentru studierea comportamentului la cetacee 46,47,72,73,74,75 și este foarte potrivit pentru analiza seriilor de timp comportamentale, deoarece identifică cele mai probabile stări de bază, neobservabile (ascunse) care produc comportamentul observat. Am folosit un proces Markov de prim ordin cu N stări ascunse, în care probabilitatea de a fi în starea actuală a fost determinată de starea anterioară. Cele șase variabile de scufundare măsurate în timpul scufundării au definit comportamentul observat pentru scufundarea respectivă. Cele patru variabile continue (adâncimea maximă, vârful jerk, rola, varianța de direcție) au fost transformate natural în log și s-a presupus că au o distribuție gaussiană aproximativă, iar cele două variabile binare au fost modelate cu o distribuție binomială și o legătură logit. S-a presupus că toate variabilele de scufundare sunt independente una de cealaltă, ceea ce a relevat analiza exploratorie ca fiind o ipoteză validă și fiecare implementare a etichetei (eticheta atașată unui individ) a fost modelată ca o serie de timp independentă.

Ne potrivim modelelor prin estimarea maximă a probabilității folosind algoritmul de așteptare-maximizare (EM) din pachetul depmixS4, care maximizează iterativ probabilitatea jurnalului așteptată a parametrilor modelului, având în vedere observațiile și stările de bază. Am specificat maximum 2000 de valori inițiale pentru a crește șansa ca o soluție să fie găsită în timpul montării modelului. Ne potrivim fiecărui model de 200 de ori de la inițializări aleatorii pentru a verifica stabilitatea numerică și robustețea datorită valorilor de pornire diferite și am păstrat modelul cu cel mai mic scor AIC. Am comparat cele mai bune douăsprezece modele prin intermediul valorilor probabilității jurnalului și scorurilor AIC. Toate modelele cu 5 stări au avut scoruri AIC mai mici decât toate modelele cu 4 stări, care au avut scoruri mai mici decât toate modelele cu 3 stări (Tabelul 4). Modelul cu 5 stări, cu sexul ca o covariabilă pe matricea de tranziție, a avut cel mai scăzut scor AIC în general și a doua cea mai mică valoare log-probabilitate, așadar am acceptat acest model (Tabelul 4). În cele din urmă, am calculat probabilitățile de tranziție din matricea de tranziție de stare pentru acest model.

Declarație de etică

Cercetarea a fost efectuată în conformitate cu toate permisele de cercetare (SUA: NMFS nr. 781-1824/16163; Canada: DFO SARA/Marine Mammal License No. MML 2010-01/SARA-106B) și a fost aprobată de Northwest Fisheries Science Center's Comitetul instituțional de îngrijire și utilizare a animalelor.

Disponibilitatea datelor

Seturile de date analizate în timpul studiului actual sunt disponibile de la autorul corespunzător, la cerere rezonabilă.