Editat * de Douglas Futuyma, Departamentul de Ecologie și Evoluție, Universitatea de Stat din New York, Stony Brook, NY, și aprobat 12 mai 2014 (primit pentru revizuire 31 ianuarie 2014)

efectele

Semnificaţie

Acest studiu arată efectele de anvergură ale specializării dietetice în erbivore asupra dinamicii ecologice și evolutive a interacțiunilor carnivore - erbivore - plante. În primul rând, testăm ipoteza de lungă durată conform căreia specializarea dietetică a insectelor erbivore mediază puterea prădării păsărilor pe erbivore. Având în vedere neindependența filogenetică a erbivorelor și plantelor, arătăm pentru prima dată (după cunoștințele noastre) că specializarea dietetică a speciilor de erbivore este asociată cu predarea redusă a păsărilor într-o filogenie erbivoră și că specializarea dietetică a erbivorelor crește efectele antipredatoare ale camuflajului și aposematism. În al doilea rând, acest studiu dezvoltă și găsește sprijin pentru noua ipoteză conform căreia proporția speciilor dietetice specializate în comunitatea de erbivore a unei plante prezice gradul de protecție antiherbivor pe care îl oferă plantele.

Abstract

Studiind o rețea alimentară de copaci, omizi și păsări insectivore, am evaluat ipoteza EFS prin compararea efectelor prădării păsărilor asupra celor mai abundente 41 de specii dietetice și specii de omide generaliste dintr-un singur ecosistem forestier. În special, testul nostru al ipotezei EFS presupune efectele prădătorilor pe animale vertebrate asupra ierbivorelor in situ, adică care apar în mod natural pe plante, explică neindependența filogenetică a erbivorelor și investighează mecanismele EFS analizând asocierile dintre trăsăturile antipredatorului și lățimea dietei erbivore. În cele din urmă, am testat ipoteza EFS - cascadă pentru prima dată (după cunoștințele noastre), folosind o meta-analiză pentru a determina dacă variația în lățimea dietei ansamblurilor de omizi între 15 specii de arbori este asociată cu variația efectelor indirecte ale păsărilor asupra plante, în timp ce contabilizează neindependența filogenetică a plantelor. Important, prin includerea datelor dintr-un total de opt locații geografice, această analiză a extins sfera inferenței dincolo de un singur ecosistem.

Rezultate

Experiment de teren Testarea ipotezei EFS.

O reconstrucție a lățimii dietei omidă [filodiversitatea gazdă (HPD) în milioane de ani] mapată pe filogenia omidă (a se vedea Relația dintre prădarea păsărilor și lățimea dietei erbivore: Contabilitatea filogeniei pentru metode detaliate). HPD reprezintă distanța filogenetică agregată între gazde, aici derivată din lungimile ramurilor pe o filogenie datată. Valorile mai mari ale HPD indică diete mai generalizate. Zona neagră a fiecărei diagrame în vârfurile ramurilor arată magnitudinea efectului de prădare a păsărilor [reducerea procentuală a densității, calculată prin exponențierea LRR, ln (densitatea omidelor de control/excluderea păsărilor densitatea omidă)], pentru fiecare specie de omidă din experimentul de teren.

Magnitudinea efectului de prădare a păsărilor [LRR: ln (densitatea omidă de control/excluderea păsărilor densitatea omidă)] în raport cu lățimea dietei [filodiversitatea gazdă (HPD) în milioane de ani] din 41 de specii de omide. Panoul din stânga arată această relație bazată pe date brute atât pentru speciile camuflate (simboluri umplute, linie continuă), cât și pentru speciile semnalizate în mod avertizat (simboluri deschise, linie întreruptă), respectiv. Insetul descrie un grafic de regresie parțială a contrastelor filogenetice independente (PIC), care arată efectul HPD asupra LRRherbivore după îndepărtarea efectului aspectului de omidă. Panoul din dreapta arată influența lățimii dietei ca o variabilă categorică (G, generaliști în dietă, hrănindu-se cu mai multe familii de plante; S, specialiști în dietă, hrănire limitată la o singură familie de plante) asupra efectului mediu (± 1 SEM) al păsărilor (testul cu o coadă; P = 0,0083).

Trăsături antipredatoare asociate cu lățimea dietei.

Asocieri între trăsături antipredatoare putative și lățimea dietei. Stereotipuri comportamentale (proporția de observații în cel mai frecvent observat loc de odihnă) pentru 35 de specii de omide (sus), lungimea medie a corpului (în centimetri) pentru 41 de specii (mijloc) și latența medie (în secunde × 10 −2) pentru 26 de specii camuflate (De jos) în raport cu lățimea dietei [filodiversitatea plantelor gazdă (HPD) în milioane de ani]. Panourile din stânga arată relația bazată pe date brute atât pentru speciile camuflate (umplute), cât și pentru speciile semnalizate în mod avertizat (simboluri deschise). Insetele arată relația cu contrastele filogenetic independente (PIC); Inserțiile ascund un punct de date brut în panoul superior (127 My, 37%; specii camuflate) și panoul inferior (598 My, 899 × 10 -2 s). Panourile din dreapta arată influența lățimii dietei ca o variabilă categorică (Cat.) (G, generaliști în dietă; S, specialiști în dietă) asupra valorilor medii (± 1 SEM) ale trăsăturilor speciilor de omide (teste t cu o singură coadă); P = 0,030, P = 0,015, respectiv P = 0,087, de sus în jos).

EFS - Testarea hipotezei în cascadă.

Efectul indirect al prădării păsărilor asupra daunelor plantelor [LRR: ln (control/excludere păsări)] în raport cu lățimea dietei din ansamblul de omizi [proporția speciilor de omide specializate (proporția S)] asociate cu fiecare dintre cele 15 specii de arbori. Panoul principal arată această relație pe baza datelor brute din acest studiu (simboluri umplute, linie continuă) și date din alte studii (simboluri deschise, linie punctată). Inset descrie această relație printr-un grafic de regresie parțială a contrastelor filogenetic independente (PIC) între taxonii copacilor, care arată efectul proporției S asupra LRRplantului de pasăre după eliminarea efectului sursei de date.

Discuţie

Suport pentru ipoteza EFS.

Rezultatele noastre arată că specializarea dietei larvelor printre mai multe linii de lepidoptere este asociată cu o mortalitate larvară redusă de la prădătorii aviari. Această constatare, împreună cu lucrările anterioare (20, 22 ⇓ –24), indică faptul că achiziționarea EFS de la prădătorii generaliști reprezintă un avantaj evolutiv răspândit ecologic și filogenetic al specializării dietetice în Lepidoptera, cel mai bogat taxon de taxon din erbivore (38 ⇓ –40).

Trăsături antipredatoare asociate cu lățimea dietei: mecanisme subiacente ale efectului EFS.

Suport pentru EFS - Ipoteza cascadă.

În sprijinul ipotezei cascadei EFS, am constatat că efectul pâinii de dietă erbivore a scăzut până la primul nivel trofic, implicând lățimea dietei erbivore ca o sursă potențial răspândită de variație a efectelor indirecte ale prădătorilor generalisti asupra daunelor plantelor datorate erbivorului. . Metaanalizele recente ale efectului benefic indirect al insectelor vertebrate asupra plantelor nu au putut explica variații semnificative observate în studiile tritrofice bazate pe proprietățile ecosistemului [zona climatică, agricultură vs. natural (28, 41)], stadiul de creștere a plantelor (41) sau prădare intraguild (26). Pe baza dovezilor prezentate aici, sugerăm că lățimea dietei asamblării erbivore și trăsăturile defensive asociate cu specializarea dietetică pot oferi o anumită putere explicativă lipsă.

Descoperirile noastre se bazează pe teoria rețelei alimentare din trecut, care prezintă un rol al lățimii dietei erbivore și a trăsăturilor antipredatoare în medierea structurii rețelei alimentare. De exemplu, Schmitz (1) susține importanța centrală a erbivorelor care se ocupă cu alimentarea fundamentală între achiziția de nutrienți și riscul de prădare, ca factor determinant al impactului carnivorelor asupra comunităților de plante. În special, erbivorele de pășunat generaliste care se confruntă cu un compromis între calitatea alimentelor și riscul de prădare sunt susceptibile de a media efecte puternice de sus în jos asupra comunităților de plante în virtutea schimbării dietei ca răspuns la riscul de prădare, în timp ce erbivorii specialiști în dietă au o capacitate redusă de a face acest lucru. (1, 42). Prezentul studiu susține un mecanism alternativ prin care erbivorele generaliste mediază dinamica puternică a rețelei alimentare de sus în jos: asocierea evoluată între specializarea dietetică și trăsăturile antipredatoare superioare. Ecosistemul forestier temperat studiat aici conține comunități de erbivore bogate în specii, cu puțini pășunători abundenți. Cu toate acestea, efectele de sus în jos ale carnivorelor vertebrate asupra erbivorelor și plantelor artropode sunt bine documentate în astfel de ecosisteme (26, 28). Dovezile noastre sugerează că ipoteza EFS - cascadă este un predictor important al acestor dinamici de sus în jos.

Deși arătăm că amploarea dietei asamblărilor erbivore prezice puterea efectelor indirecte ale daunelor plantelor pentru fiecare specie de plantă [cascade sensu la nivel de specie (43)], sugerăm în continuare că diferențele în specializarea dietetică a erbivorelor între ecosisteme (18) ar putea informa variația între ecosisteme în puterea cascadelor trofice (44, 45). De exemplu, o parte din variația inexplicabilă a controlului de sus în jos al producției de plante la nivel terestru vs. acvatic (5, 46) și gestionat vs. ecosistemele neadministrate (46) ar putea fi explicate prin diferențele observate între aceste sisteme în lățimea dietei erbivore. Cu toate acestea, alte diferențe între tipurile de ecosisteme (45), erbivorele cu corp mic din ecosistemele terestre (mai ales insecte) tind să aibă diete mai înguste decât erbivorele cu pășuni mici (amfipode, pești, gastropode) care domină multe ecosisteme marine (47, 48) . Cuantificarea suplimentară a lățimii dietei erbivore sau a modurilor de hrănire între tipurile de ecosisteme ar permite teste mai generale ale rolului lățimii dietei ca mediator al puterii cascadei trofice (1).

Materiale și metode

Experiment de teren Testarea ipotezei EFS.

Trăsături antipredatoare asociate cu lățimea dietei.

În primul rând, am clasificat fiecare specie de omidă ca posedând sau lipsind semnale de avertizare pe baza inspecției vizuale a omizilor din experimentul nostru de câmp, precum și din descrierile din ghidurile de câmp (50 ⇓ –52). În mod specific, speciile de omizi cu colorație strălucitoare dominate de alb, roșu sau galben, seturi asemănătoare părului, evidente de la o distanță de 30 cm fără mărire, și/sau un osmeteriu (organ defensiv care este vizibil când este eliberat) au fost atribuite semnalului de avertizare grup. La rândul lor, acele specii lipsite de aceste caractere au fost clasificate nu doar ca lipsite de semnale de avertizare, ci și ca camuflate, deoarece toate aveau o colorație dominată de verde, maro sau gri, asemănându-se în general cu culoarea vegetației pe care trăiau.

Pentru un subgrup de specii camuflate pentru care am avut imagini adecvate (n = 26), am cuantificat magnitudinea crizei cu un test computerizat. În urma studiilor anterioare (53), am folosit subiecți umani ca prădători surogat în testul nostru de cripsă. Pentru a cuantifica cripsa, am prezentat 52 de subiecți umani („participanți”) cu 99 de imagini fotografice digitale standardizate în tonuri de gri ale omizilor de pe plantele gazdă și am măsurat capacitatea lor de a găsi fiecare omidă. Imaginile în tonuri de gri au fost utilizate pentru a evita posibile prejudecăți umane din cauza diferențelor de percepție a culorilor dintre oameni și păsări (54), iar un set aleatoriu de 40 de imagini a fost prezentat în ordine aleatorie fiecărui participant. Am folosit propriul nostru program original scris în JavaScript (Netscape Communications Corporation) care a folosit Mozilla Firefox pentru a afișa imagini și a înregistra latența (în sute de secunde) de la afișarea inițială până când un participant a dat clic pe fotografie (codul programului disponibil pe cerere). Pentru fiecare specie de omidă, am calculat latența medie de detectare ca metrică a crizei. A se vedea Trăsăturile antipredatoare asociate cu lățimea dietei: latență pentru detalii metodologice suplimentare.

Pentru un alt subset al speciilor de omizi pentru care am avut date anterioare (n = 35), am caracterizat comportamentul speciilor de omizi în natură deoarece aposematismul și cripsa au componente comportamentale, precum și componente morfologice (40). Am considerat în mod specific posibilitatea ca selecția microhabitatului de către omizi să modifice efectele semnalelor de avertizare sau ale camuflajului. În timpul anchetelor de teren din 2004–2007, am efectuat eșantionări sistematice de omizi prin inspecția vizuală a ramurilor eșantionate (metode detaliate în ref. 18). De fiecare dată când am localizat o omidă pe planta gazdă, i-am înregistrat substratul de odihnă, conform următoarelor șase categorii: sub suprafața lamei frunzei, suprafața superioară a lamei frunzei, marginea lamei frunzelor, pețiol, în adăpostul pentru frunze, lemnoase țesut (inclusiv ramuri și trunchi). Pentru a cuantifica amploarea specializării comportamentale, am calculat variabila „stereotipuri” pentru fiecare specie de omidă ca proporție de observații în care specia a fost găsită în repaus pe substratul de odihnă cel mai frecvent utilizat (a se vedea Trăsăturile antipredatoare asociate cu lățimea dietei: stereotipuri pentru mai multe detalii).

Am măsurat lungimea corpului tuturor omizilor supraviețuitoare colectate în timpul experimentului de excludere a păsărilor la cel mai apropiat 0,5 cm (2008-2010) sau cel mai apropiat 0,1 cm (2011). Pentru a evita confuzia efectelor păsărilor asupra omizelor cu dimensiunea medie a corpului, am calculat lungimea medie a corpului fiecărei specii de omide din probele din tratamentul de excludere a păsărilor doar pentru a estima dimensiunea medie a corpului pentru fiecare specie de omidă.

Pentru a elucida mecanismele beneficiului EFS ale specializării dietetice, am analizat asocierea dintre lățimea dietei și alte trăsături de omidă cunoscute sau ipotezate pentru a influența magnitudinea prădării păsărilor. Ultimul set de trăsături a inclus stereotipuri, lungimea medie a corpului și latență. Am folosit modele ANCOVA separate pentru a determina dacă variația aspectului HPD și a omizii (semnalizată cu avertizare vs. camuflată) a prezis stereotipuri sau, respectiv, dimensiunea corpului. ANCOVA-uri paralele au fost efectuate pe date brute și PIC (pentru detalii despre ultima metodă, a se vedea Relația dintre prădarea păsărilor și lățimea dietei erbivore: Contabilitatea filogeniei). După ce modelele inițiale ANCOVA nu au arătat nicio interacțiune semnificativă între HPD și aspect (P> 0,20 în toate cazurile), am scăzut termenul de interacțiune într-un set ulterior de teste pentru a câștiga putere statistică. Ne-am așteptat ca specializarea dietetică să fie asociată cu prădarea redusă a păsărilor datorită stereotipurilor mai mari sau a dimensiunii corpului mai mici (33). Numai pentru speciile camuflate, am regresat latența medie pe HPD pentru a testa prezicerea că specializarea dietetică implică cripsis superior.

Testarea EFS - Ipoteza cascadă.

Am efectuat analize suplimentare ale datelor din cele opt specii de arbori din experimentul nostru de teren pentru a evalua alternativele la ipoteza EFS - cascadă. Am efectuat din nou analize paralele asupra datelor brute și a PIC-urilor calculate folosind relații filogenetice ale speciilor de arbori. În primul rând, am luat în considerare posibilitatea bitrofică ca proporția de erbivore S să determine singură nivelurile de daune ale plantelor. Prin urmare, am analizat nivelul mediu de deteriorare a frunzelor pentru fiecare specie de arbore (numai din ramurile de excludere a păsărilor) în funcție de proporția erbivorului S. Calitatea plantelor gazdă ar putea media și efectele prădătorilor asupra plantelor; Prin urmare, am regresat LRRplantul de păsări în ceea ce privește calitatea plantelor gazdă, care a fost cuantificată ca performanță medie de creștere pe specii de arbori a celor mai abundente șapte specii de omizi generaliste din comunitate (29). Calitatea ridicată a plantelor gazdă a fost găsită anterior pentru a consolida prădarea păsărilor de omizi generaliste (numai) în acest sistem (29), ducând la predicția unor efecte mai puternice ale prădătorilor asupra daunelor plantelor odată cu creșterea calității plantelor gazdă.

Mulțumiri

Mulțumim lui J. Barber, M. Bernardo, D. Broderick, R. Clark, C. Corliss, J. Cummings, E. Johnson, E. Leonard, K. Mace, P. Mason, C. McMichael, C. Skorik, A. Tatarian, B. Weisgall și H. Zimmerman pentru asistență pe teren; M. Wylde pentru programarea computerelor; J. Petzoldt pentru lucrări la metaanaliză; și D. L. Wagner pentru sfaturi despre sistematica Lepidoptera. Finanțarea pentru această lucrare a venit de la Universitatea Wesleyan și de la Institutul Medical Howard Hughes. K.D.W. a fost susținut de Premiile 1146203 și 1257965 ale Diviziei de Biologie a Mediului a Fundației Naționale a Științei (NSF) 1146203 și 1257965. K.A.M. a fost susținut de NSF DEB Awards 1120794 și 0919178.

Note de subsol

  • ↵ 1 Cui trebuie să i se adreseze corespondența. E-mail: msingerwesleyan.edu .