Editat de Robert T. Paine, Universitatea din Washington, Seattle, WA și aprobat la 28 noiembrie 2007 (primit pentru examinare 28 septembrie 2007)

limitarea

Abstract

O comparație a statisticilor sumare care caracterizează împreună starea populației de vidre de mare și abundența prăzilor în două situri de studiu din California, CC (bare gri) și SN (bare negre). (A) Densitatea populației vidrelor de mare (km −2). (B) Estimări ale densității bentice (m −2) a doi taxoni de pradă de vidră de mare consumate în mod obișnuit: sn, melci marini (Astraea sp.) Și ur, arici de mare (Strongylocentrotus spp.). (C) Rata medie estimată a aportului de biomasă (g · min -1) prin hrănirea vidrelor de mare. (D) Proporția medie de timp petrecut în hrănire. (E) Starea corpului vidrelor de mare adulte (raporturi masă/lungime). Barele de eroare reprezentate în B - E reprezintă ± 1 SE.

Între 2003 și 2005, am colectat informații detaliate despre alimentație și comportamentul de hrănire de la 11 animale marcate radio la SN și am colectat date similare de la 34 de animale la CC între 2001 și 2004. La fiecare sit, probele au constat din animale adulte (≥ Vârsta de 3 ani) de ambele sexe, cu suprafețe de acasă care se suprapun în mare măsură, și indivizii de pe ambele situri au fost hrăniți în habitate mixte stâncoase și de fund nisipos. Rata medie de consum alimentar a fost de peste două ori mai mare la SN decât la CC (Fig. 1 C); animalele de la SN au petrecut astfel doar jumătate din timpul de căutare (Fig. 1 D) și au fost în stare corporală mai bună (Fig. 1 E) comparativ cu animalele de la CC. Diferența în abundența prăzilor între CC și SN este tipică pentru alte zone cu și fără vidre de mare (11), iar diferențele asociate între populație în starea corpului, rata consumului de alimente și bugetul de activitate zilnică apar la extremele valorilor înregistrate Pentru fiecare metrică din această specie (12-15). Luate împreună, aceste date sugerează că resursele alimentare sunt efectiv nelimitate pentru vidrele de mare la SN, dar se limitează puternic la populația CC. Comparația SN - CC oferă astfel un mijloc experimental de evaluare a răspunsurilor comportamentale ale indivizilor dintr-o populație de prădători sălbatici pentru eliberarea din limitarea hranei.

Rezultate

Pe baza observațiilor extinse de hrănire (n = 37.255 scufundări observate în hrănire și 23.339 capturi de pradă pentru CC; n = 5.341 scufundări observate în hrănire și 2.361 capturi de pradă pentru SN) colectate în toate anotimpurile pentru fiecare studiu pe animale, am găsit un sprijin puternic la nivelul populației pentru predicția clasică a unei diversități dietetice mai mari în mediul limitativ de alimente; lățimea totală a nișei la CC a fost aproape de două ori mai mare decât la SN (Fig. 2 A și B). WIDH prezice că diversitatea alimentară mai mare la CC este în primul rând o reflectare a lățimii dietei individuale și, astfel, raportul dintre diversitatea individuală și lățimea totală a nișei ar trebui să fie aproape de una. Alternativ, AIDH implică o variație dietetică mai mare între indivizi. În medie, lățimile de nișă individuale la CC (1,25 ± 0,34) au fost ușor mai mari decât cele la SN (1,05 ± 0,25); totuși, raportul dintre diversitatea individuală și lățimea totală a nișei alimentare a fost substanțial mai mic la CC (0,7 ± 0,06) decât la SN (0,9 ± 0,02).

O ordonare a primilor doi factori dintr-o analiză discriminantă efectuată pentru a evalua clasificarea vidrelor individuale de mare într-unul din cele patru grupuri pe baza comportamentului de hrănire. Fiecare factor reprezintă o funcție canonică de 14 parametri înregistrați de la animalele de studiu la două situri de studiu, CC și SN, iar scorurile factorilor pentru vidrele individuale sunt reprezentate grafic în acest spațiu multivariant. Pentru a ajuta la interpretare, relația calitativă dintre variabilele comportamentale cheie și factorii discriminanți este indicată de săgeți și text în afara ordonării. Persoanele sunt codificate pe culori pe baza clusterului comportamental căruia i-au fost atribuite inițial, iar elipsele de încredere bivariate de 95% pentru fiecare cluster sunt, de asemenea, reprezentate grafic. Panourile histogramei sunt suprapuse adiacent fiecărui grup (codificat în culori ca mai sus) pentru a descrie abundența relativă medie a 10 tipuri de pradă cheie în dietele vidrelor CC din acel cluster, exprimate ca discrepanțe proporționale cu media populației (coduri de pradă din două litere) sunt definite în Fig. 2, iar marcajele axei verticale sunt la intervale de 0,05).

De ce s-ar specializa indivizii mai degrabă decât să devină generaliști în dietă atunci când resursele sunt limitate? Teoria sugerează că această specializare va avea loc dacă prada preferată este relativ ușor de capturat și manipulat, în timp ce prada mai puțin preferată necesită abilități complexe de hrănire sau trăsături fenotipice specifice pentru o utilizare eficientă (5, 17). În conformitate cu această teorie, am prezis că acele vidre de mare de la CC care s-au specializat pe un anumit tip de pradă (adică au consumat proporțional mai mult decât majoritatea specificaților; vezi Metode) ar trebui să beneficieze de o eficiență îmbunătățită a manipulării pentru acea pradă. Nouă tipuri de pradă au fost consumate în număr suficient de mare pentru a contrasta eficiența manipulării între specialiști și nespecialiști. Cinci din cele 9 contraste au diferit semnificativ, toate favorizând o eficiență îmbunătățită a hrănirii de către specialiști față de nespecialiști (Tabelul 1). În ciuda puterii statistice reduse asociate cu numărul mic de contraste, probabilitatea ca acest tipar să rezulte doar din întâmplare este de 0,031. În general, indivizii care s-au specializat pe un anumit tip de pradă au putut procesa cu 25% mai multe articole de pradă pe unitate de timp decât erau nespecialiștii.

Eficiența de manipulare (cantitatea de timp necesară pentru manipularea și consumarea unui obiect de pradă) a vidrelor de mare la CC care sunt specializate pe nouă tipuri de pradă diferite, în contrast cu eficiența de manipulare a nespecialiștilor

Discuţie

Rezultatele noastre indică faptul că, pentru vidrele de sud din sud, diversitatea alimentară mai mare sub o abundență redusă de resurse este în mare parte determinată de variația între indivizi. Diversitatea dietei individuale a fost, de asemenea, ușor mai ridicată în mediul limitativ de alimente, demonstrând că atât variația în interiorul, cât și între individul poate contribui la modelele la nivel de populație; cu toate acestea, diferențele calitative dintre cele două site-uri în ceea ce privește specializarea individuală sunt cele mai consistente cu AIDH. În mod convingător, aceste diferențe sunt legate de un alt factor decât abundența alimentelor [cele mai plauzibile ipoteze alternative și motivele pentru care le-am scăzut sunt rezumate în textul informațiilor justificative (SI)], dar aceasta este cea mai simplă și parsimoniosă explicație.

Individualitatea în comportamentul animalelor este acum bine stabilită și raportată pe scară largă (7). Modurile alternative de hrănire asociate cu polimorfismele fizice oferă unele dintre cele mai cunoscute exemple (18-20), dar diferențele individuale în selecția prăzii și comportamentul de hrănire s-au raportat, de asemenea, că nu au legătură fie cu contextul de mediu, fie cu corelațiile morfologice la consumatori (21-25 ). Polimorfismele comportamentale apar probabil pe scară largă în natură, dar, în general, trec neobservate în absența datelor longitudinale de la indivizi. Drept urmare, s-a acordat puțină atenție existenței sau semnificației specializării individuale a dietei, iar mecanismele exacte care stau la baza acestui fenomen sunt slab înțelese. Descoperirile noastre oferă dovezi atât pentru plasticitate, cât și pentru dependența de context în exprimarea polimorfismelor dietetice. Un fenomen similar a fost recent demonstrat pentru sticklebacks (6), deși în acest caz diversificarea de nișă condusă de comportament a fost mapată pe diferențe fenotipice preexistente; am arătat că specializarea dietei dependente de context poate apărea chiar și în absența corelațiilor morfologice.

Individualitatea extremă în dietă și comportament, cum ar fi cea pe care o descriem pentru vidrele de mare, are o gamă largă de implicații și consecințe potențiale. De exemplu, probabil duce la variații crescute în condițiile fizice ale indivizilor (21), poate servi ca un mecanism important de diversificare pe perioade evolutive (5, 7) și adaugă complexitate interacțiunilor consumator - pradă (32). Pânzele alimentare, definite de suita tuturor legăturilor trofice, sunt descrise invariabil la nivelul speciilor, sau chiar al grupurilor de specii, dar specializarea intraspecifică a dietei ar putea introduce o variabilitate substanțială în topologia rețelei alimentare, afectând astfel dinamica și stabilitatea comunității (33).

Diferențele interindividuale în alimentație și comportamentul de hrănire pe care le raportăm pentru vidrele de mare din centrul Californiei sunt mult mai mari decât cele care au fost utilizate pentru a caracteriza multe specii concurente pe baza mediilor la nivel de populație (8). Este posibil ca polimorfismele comportamentale precum cele pe care le descriem aici, în special cele care sunt menținute de-a lungul matrilinelor (8, 31), să reprezinte un substrat important pentru tempo-ul și modul de diversificare evolutivă. Cel puțin, s-ar părea că factorii macroevoluționari ai diversității între specii (adică concurența în cadrul breslei și diversificarea nișei) sunt, de asemenea, evidente în formă extremă la nivelul indivizilor din cadrul populațiilor (6).

Bănuim că modelele raportate în această lucrare nu sunt unice pentru vidrele de mare, dar apar la multe alte specii, inclusiv la alte vertebrate mari, de mare amploare, pentru care datele longitudinale privind dietele individuale și comportamentul de hrănire au fost logistic dificil de dobândit. Progresele recente, cum ar fi tehnicile moleculare pentru caracterizarea dietei și tehnologia de bio-înregistrare, oferă noi oportunități pentru detectarea și măsurarea specializării individuale în dietă și comportamentul de hrănire (34). Sperăm că aceste rezultate și interpretările noastre despre ele vor încuraja pe alții să caute modele similare în alte specii și ecosisteme și să înceapă o căutare mai sistematică și mai riguroasă a cauzelor și consecințelor acestora.

Metode

Valori pentru comunitate.

Situl studiului CC a constat din ape nearshore între Pt. Piedras Blancas și Pt. Estero de-a lungul coastei centrale a Californiei; situl de studiu SN a constat din apele nearshore care înconjoară Insula San Nicolas în sudul California Bight (SI Fig. 4). Densitățile de vidre de mare la fiecare sit (km −2) au fost măsurate ca număr de animale numărate în timpul recensămintelor anuale de primăvară (număr mediu 2001-2003 pentru CC, număr mediu 2003-2005 pentru SN) împărțit la aria habitatului adecvat ( bentos submareal între linia medie de maree joasă și izobata de 40 m) (35). Disponibilitatea relativă a prăzii la fiecare sit de studiu a fost evaluată utilizând protocoale standardizate de eșantionare bazate pe scuba (36), așa cum este descris în textul SI .

Studiați eșantionarea animalelor.

Capturile și marcarea radio a animalelor de studiu au fost efectuate în 2001-2003 la CC (n = 48) și în 2003-2005 la SN (n = 13). Vidrele de mare au fost capturate folosind metode bazate pe scufundări (37) și apoi anesteziate, etichetate cu flipper și implantate chirurgical cu emițătoare radio VHF utilizând proceduri standardizate (38). Starea corpului a fost măsurată ca raport greutate/lungime (kg · m -1), cu lungimea totală (bot la coadă) măsurată pe o suprafață plană. Detalii despre captarea, anestezicele, marcarea și monitorizarea ulterioară prin telemetrie radio a vidrelor de mare incluse în acest studiu sunt furnizate în altă parte (39). Toate activitățile au fost acoperite de un permis instituțional emis de Universitatea din California, Santa Cruz, către J.A.E. și M.T.T. și un permis federal (MA672624) emis de S.U.A. Serviciul Fish and Wildlife către J.A.E. Pentru a asigura date reprezentative ale compoziției dietetice pentru fiecare individ, am restrâns analize suplimentare la acele animale de la care am putut înregistra ≥10 perioade independente de hrănire care se întind pe cel puțin 1 an și care cuprind ≥300 scufundări de hrănire cu rezultate cunoscute (n = 34 la CC și n = 11 la CH). Raporturile bărbat/femeie ale celor două eșantioane, 0,21 la CC și 0,36 la SN, nu au fost semnificativ diferite (testul exact al lui Fisher, P = 0,421).

Bugetele de activitate și intervalele de acasă.

Activitatea a fost măsurată prin eșantionarea comportamentului instantaneu la intervale de 10 minute pe parcursul sesiunilor continue de monitorizare a animalelor focale de 12 până la 24 de ore (15). Aceste date au fost disponibile pentru 28 din cele 34 de animale la CC și 7 din cele 11 animale la SN și au fost utilizate pentru a estima proporția medie dintr-o perioadă de 24 de ore alocată comportamentului de hrănire la fiecare sit. Pentru a cuantifica razele de acasă individuale, fiecare studiu pe animale a fost localizat de trei până la șapte ori pe săptămână, iar poziția sa geografică precisă, înregistrată utilizând GPS, a fost introdusă într-o bază de date a Sistemului de informații geografice (GIS). Am colectat minimum 200 de locații zilnice pe animal și am folosit tehnici fixe de estimare a densității miezului (40) pentru a delimita poligoane anuale de acasă pentru fiecare animal (a se vedea textul SI).

Compoziția dietei, diversitatea și rata consumului de alimente.

Analiza comportamentului furajer.

În plus față de cuantificarea compoziției dietei, au fost utilizate date observaționale pentru a caracteriza comportamentul individual de hrănire. Am folosit analiza componentelor principale pentru a prăbuși 14 variabile comportamentale (Tabelul 3 al SI) într-un număr mai mic de factori ortogonali înainte de a contrasta variația comportamentală la SN și CC. Examinarea valorilor proprii a indicat faptul că cinci componente principale au captat majoritatea (90%) varianței la animale. Am calculat varianța individuală a scorurilor PCA la fiecare sit de studiu, calculând media estimărilor varianței pentru cele cinci componente principale (ponderate de valorile proprii asociate) pentru a obține un singur indice reprezentativ al variabilității comportamentale individuale la CC (varCC) și la SN (varSN ). Pentru a ține cont de diferitele dimensiuni ale eșantionului, am repetat această analiză întreagă pentru 5.000 de probe bootstrap de 11 animale din fiecare sit de studiu și, pentru fiecare pereche de eșantioane, am calculat raportul indicilor de varianță (varCC/varSN), argumentând că, dacă variația comportamentală individuală nu diferă între site-uri, raportul mediu pentru toate cele 5.000 de probe ar trebui să fie aproximativ egal cu unul.

Eficiență de manipulare.

Am măsurat eficiența manipulării specifice prăzii ca număr de articole manipulate la suprafață pe unitate de timp (manipularea prăzilor subterane a fost exclusă din această analiză, deoarece a fost imposibil de măsurat) și pentru fiecare studiu pe animale la CC, am calculat eficiența medie de manipulare fiecare tip de pradă folosit. Pentru a evita efectele confuzive ale dimensiunii prăzii (obiectele mai mari durează mai mult timp pentru a fi manipulate și consumate decât articolele mici), am limitat analiza la clasa de mărime cel mai frecvent capturată pentru fiecare tip de pradă. Am identificat specialiști pentru fiecare tip de pradă ca fiind acele animale pentru care contribuția proporțională la dieta pradă a depășit valoarea percentilei 80 măsurată la toți indivizii. Am comparat eficiența manipulării între specialiști și nespecialiști pentru cele nouă tipuri de pradă predominante, utilizând teste t cu două cozi și ajustând diferențele separate. Unitatea eșantion pentru acest contrast a reprezentat eficiența medie de manipulare a unui singur individ pentru un anumit tip de pradă și am limitat analiza la acei indivizi care au cel puțin trei înregistrări de captură de pradă cu timpi de manipulare cunoscuți pentru acel tip de pradă. Am exprimat diferențe semnificative ca creștere proporțională medie (sau scădere) a eficienței manipulării pentru specialiști în comparație cu nespecialiștii.

Mulțumiri

Suntem recunoscători zecilor de cercetători și voluntari colaboratori care au contribuit la munca pe teren și în special la programul Parteneriat pentru studii interdisciplinare ale oceanelor de coastă (PISCO) și lui M. Kenner pentru prelevarea de probe la CC și SN. Mulțumim domnului Smith și SUA Marina pentru sprijin la SN și D. Canestro și Universitatea din California Rezervația Naturală Sistem pentru sprijin la CC. Manuscrisul a beneficiat de recenziile lui D. Bolnick, C. Hays, B. Lyon și K. Ralls. Sprijinul financiar primar pentru activitățile de lucru pe teren a fost furnizat printr-o subvenție de la Serviciul de gestionare a mineralelor și prin finanțare din S.U. Geological Survey, Departamentul de pește și vânat din California, acvariul din Monterey Bay și Laboratorul Prietenilor Marelui Long.

Note de subsol

    † Cui trebuie să i se adreseze corespondența. E-mail: tinkerbiology.ucsc.edu

Contribuțiile autorului: M.T.T., G.B. și J.A.E. cercetare proiectată; M.T.T., G.B. și J.A.E. cercetări efectuate; M.T.T. și G.B. date analizate; și M.T.T., G.B. și J.A.E. a scris ziarul.

Autorii nu declară niciun conflict de interese.

Acest articol este o trimitere directă PNAS.

Acest articol conține informații de sprijin online la www.pnas.org/cgi/content/full/0709263105/DC1.